螢多朗が家庭教師のアルバイト先で出会った少女・夜宵。彼女は螢多朗が霊媒体質であることを見抜き、凌辱の上殺害された女の霊が出ると噂の電話ボックスへと連れて行く。

以前受けた呪いを定期的にお祓いするため、詠子と夜宵を連れて祖母がいる淡宮神社を訪れた螢多朗。人形供養を行っている神社の宝物殿には特に力の強い人形が祀られており…。

螢多朗の呪いのことを知った夜宵は、解呪に必要なものを得るため一人で廃寺に向かう。そこには、水子の影響を受け過ぎたのか、悪性変異した鬼子母神が笑みを浮かべていた。

禮應大学で新たな生活を始めようとする螢多朗。しかし、都市伝説の授業ではビデオの呪いで腕が燃え、サークルの新入生歓迎会では自殺者が多発するT団地に連行されてしまう。

キャンプをしようと川沿いのキャンプ場に来た３人。しかし、詠子が周辺に巣食う霊に操られてしまう。川にはほかにも無数の霊がおり、人間を水中に引きずり込もうとしていた。

呪いを解くため夜宵と一緒に霊を集める決意をした螢多朗は、早速心霊現象の噂が尽きないSトンネルへ。女の霊を捕まえるが、螢多朗は依然として嫌な気配を感じていた…。

家庭教師をする螢多朗の新しい生徒・女子高生の愛依は、神様に見初められている。彼女の住むマンションには、存在しないはずの地下に人間を監禁し、脳幹を弄ぶ悪霊がいた。

より強い悪霊を集めるため、危険度の高い心霊スポットを回ることにした螢多朗と夜宵。手始めにH城址を訪れると、怪しげな老婆が現れ、目当ての滝まで案内してくれるという。

次の『S』ランク心霊スポットを目指す３人は、その前に１体の『卒業生』の元へ。封印を施しても周囲に影響をもたらすため家に置いておけない、旧日本軍の霊を回収に向かう。

詠子は旧Fトンネルの前で螢多朗、夜宵とはぐれてしまう。そんな時、トンネルの奥から心霊スポット探索系ユーチューバーの三崎安奈が現れ、『猟奇殺人鬼の霊』について語り始める。

詠子の提案で、呪物の隠し場所として空き家を買うことに。さっそく立地値段ともに最強の物件を内見するが、大量殺人の被害者が妊娠の呪いをかけてくるという曰くがあった。

『卒業生』の回収と探索を兼ねて訪れた廃ラブホテルには、あるはずのない「秘密の部屋」が存在する。その部屋の奥に『卒業生』が隠されているが、とある問題が発生していて…。

旧I水門で出会ったのは有名な霊能者の闍彌巫子。ともに旧I水門の調査を始めるが、そこには一人の少年がいた。全員はっきりと姿を視認できるが、はたして彼の正体は…。

クラスメイトや隣のクラスのドロシーと一緒に『学校の怪談』を調べることになった夜宵。校内の霊道が衝突する「開かずの間」に辿り着くと、悪霊との「夢の鬼ごっこ」が始まってしまう。

夜宵たちは愛依を狙う神様を倒すため、『弑逆桔梗』作戦を実行すべく京都へ向かう。京都五か所に『卒業生』を配置するためまず初めに訪れたのはAダム。そこには男性ばかりを狙う悪霊がいた。

問題なく首塚大明神に『卒業生』を配置した一行だが、宿に戻る車内で螢多朗が目を瞑ると赤い服を着た女の霊が浮かび上がった。宿では自ら詠子に刃物を突き立て、“赤いドレス”を着させるイメージに憑りつかれてしまい…。

道中『晴明神社』に立ち寄った一行は、神主の男性から占事略決外典と式神の形代をもらう。Tトンネル内で悪霊の襲撃を受けるも、その瞬間、螢多朗を介して式神が現れた。

F公園の上空に開いた真っ黒な穴に、螢多朗は今までにない嫌な気配を感じていた。高台にあるサイレン塔までくると、乳母車を押した老婆の霊が現れ、詠子の魂が奪われてしまう。

国道沿いの空き家の地下にいた即身仏の霊を解放した夜宵たち。寺の住職曰く、そのせいで「シシムラ様」と呼ばれる『獣』の封印が解けてしまったという。シシムラ様の正体とは…。

神様との戦いが激化する一方で、首塚大明神に封印されていた酒呑童子が解き放たれてしまう。晴明神社にいた謎の神主は螢多朗の身体を借り、式神たちを駆使して荒ぶる酒呑童子に応戦する。

ついに迎えた神様との戦闘。『卒業生』の総力をもって挑むが、神様の持つ驚異的な攻撃力と回復力に苦戦を強いられる。しかし、あの『卒業生』が目覚めたことで戦況が大きく動く。